O Ácaro da Erinose da Lichia (Aceria litchii Keifer) (Acari: Eriophyidae)

Alexandra M. Revynthi, Livia M. S. Ataide, Jonathan H. Crane, Jeff Wasielewski, Paul E. Kendra, and Daniel Carrillo


Introdução

O objetivo deste informativo é fornecer informações detalhadas sobre o ácaro da erinose da lichia. Destina-se ao público leigo e acadêmico, dentre outros interessados em adquirir algum conhecimento sobre a biologia deste ácaro. O ácaro da erinose da lichia (LEM), Aceria litchii (Keifer) (Acari: Eriophyidae), é uma das pragas mais importantes da lichia (Litchi chinensis Sonn., Sapindaceae). Este eriofídeo é uma praga nativa da Ásia e já foi encontrado na Índia (Sharma 1985), Paquistão (Alam e Wadud 1963), Bangladesh (Haque et al. 1998), Tailândia (Keifer e Knorr 1978), China e Taiwan (Huang 1967), Havaí (Keifer 1943) e Austrália (Pinese 1981) (Figura 1). Mais recentemente, LEM foi encontrado no Brasil (Raga et al. 2010; Fornazier et al. 2014), onde se espalhou para todas as principais áreas produtoras de lichia e causou uma redução de aproximadamente 70-80% na produção de frutos de lichia e um aumento de 20% nos custos relacionados à sua produção (Navia et al. 2013). Prasada e Singh (1981) também relataram uma redução de 80% na produção de frutos de lichia na Índia, causada por LEM. Em fevereiro de 2018, o LEM foi encontrado em Lee County, na Flórida, e desde então tem se espalhado para várias outras cidades do centro e sul da Flórida (Carrillo et al. 2020). Considerando essa expansão, o Florida Department of Agriculture and Consumer Services, Division of Plant Industry (FDACS-DPI), estabeleceu um programa de erradicação e quarentena em Lee County. Apesar das medidas de erradicação e contenção do LEM, o ácaro continua a se espalhar pelo Estado e, por isso, o programa de erradicação foi suspenso em 2022.

Distribuição mundial do ácaro da erinose da lichia, Aceria litchii.
Figura 1. Distribuição mundial do ácaro da erinose da lichia, Aceria litchii.
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Sinonímia

Eriophyes litchii Keifer (1943)

Identificação, Danos e Hospedeiros

Como um ácaro eriofídeo típico, o LEM é vermiforme (formato tubular) e tem dois pares de pernas. Possuem aproximadamente 150 µm de comprimento e não podem ser vistos a olho nú (Figura 2).

Fêmea adulta de Aceria litchii. A foto foi tirada usando Microscopia Eletrônica de Varredura de Baixa Temperatura (LT-SEM). As setas na figura apontam para as pernas do ácaro.
Figura 2. Fêmea adulta de Aceria litchii. A foto foi tirada usando Microscopia Eletrônica de Varredura de Baixa Temperatura (LT-SEM). As setas na figura apontam para as pernas do ácaro.
Créditos: Dr. G. Bauchan†, SEL-USDA

O LEM usa uma série de estiletes (Figura 3) para perfurar e se alimentar das células epidérmicas das folhas. As células perfuradas morrem, mas as células epidérmicas circundantes sofrem alterações morfológicas (mudanças estruturais), resultando no aumento (hiperplasia) dos pêlos das folhas (tricomas), popularmente chamados de “erinea” (Karioti et al. 2011). O alargamento e a ramificação excessiva destes tricomas nas folhas proporcionam um excelente habitat para os ácaros, protegendo-os contra o ataque de inimigos naturais e diversas adversidades ambientais.

Partes bucais (indicadas pela seta) de uma fêmea adulta de Aceria litchii. A foto foi tirada usando Microscopia Eletrônica de Varredura de Baixa Temperatura (LT-SEM).
Figura 3. Partes bucais (indicadas pela seta) de uma fêmea adulta de Aceria litchii. A foto foi tirada usando Microscopia Eletrônica de Varredura de Baixa Temperatura (LT-SEM).
Credit: Créditos: Dr. G. Bauchan†, SEL-USDA

A erinea desenvolve-se inicialmente na face inferior das folhas, apresentando coloração branca/transparente, fazendo com que as folhas fiquem distorcidas (Figura 4a). No entanto, nesta fase de infestação, também pode ser visível uma mudança de cor na face superior da folha (Figura 4b). À medida que as populações do LEM crescem, a erinea muda de cor, espessura e densidade. Por exemplo, uma folha com erinea branca e densa (Figura 4c) tem menos ácaros presentes, quando comparado com uma folha com erinea de cor âmbar (Figura 4d). Já a erinea de cor marrom escura ou preta (Figura 4e) tem poucos ou nenhum ácaro presente. Nesta fase, os ácaros já danificaram completamente a folha e já se dispersam em busca de um novo local para explorar dentro da mesma planta. Desse modo, a erinea também pode se desenvolver não apenas nas folhas, mas também em pecíolos, caules, novas brotações, botões florais e frutos. Podem variar em tamanho, forma e cor (Figura 5). Plantas sob altos níveis de infestação pelo LEM normalmente possuem vários tipos de erinea que variam em tamanho e grau de infestação, variando de acordo com a dispersão dos ácaros na planta (Nishida e Holdaway 1955; Sabelis e Bruin 1996). O mecanismo envolvido na formação da erinea ainda permanece desconhecido. Nesse sentido, diversas pesquisas estão sendo, atualmente, realizadas no Tropical Research and Education Center (UF/IFAS TREC) visando compreender essa interação entre o ácaro e a planta e entender como essas eríneas são formadas.

Desenvolvimento de erineas nas folhas. a) formação inicial de tricomas na face inferior das folhas, b) a mudança de cor inicial da folha ocorre na face superior da nova brotação, c) erinea se torna branca e mais densa, d) erinea se torna âmbar e bem desenvolvida, e) erinea marrom escuro demosntra que a folha foi completamente explorada/ danificada.
Figura 4. Desenvolvimento de erineas nas folhas. a) formação inicial de tricomas na face inferior das folhas, b) a mudança de cor inicial da folha ocorre na face superior da nova brotação, c) erinea se torna branca e mais densa, d) erinea se torna âmbar e bem desenvolvida, e) erinea marrom escuro demonstra que a folha foi completamente explorada/ danificada.
Credit: Créditos: Alexandra M. Revynthi, UF/IFAS TREC

 

Variação na cor e densidade de erinea nas folhas (a–d) e erinea recém-desenvolvida em frutos jovens de lichia (e).
Figura 5. Variação na cor e densidade de erinea nas folhas (a–d) e erinea recém-desenvolvida em frutos jovens de lichia (e).  
Credit: Créditos: Alexandra M. Revynthi and Daniel Carrillo, UF/IFAS TREC, Amy Roda, USDA-APHIS 

O LEM é um ácaro especialista, ou seja, ataca apenas uma ou poucas plantas hospedeiras e, até onde se sabe, é uma praga que ataca apenas a lichia (Oldfield 1996). Há apenas um único relato de LEM atacando longan (Dimocarpus longan) na Tailândia (Huang 2008); no entanto, esse achado é pouco provavel. Assim, o autor pode ter confundido o LEM com um outro ácaro eriofídeo que comumente ataca plantas de longan, Aceria dimocarpi (Kuang). Apesar do LEM ter sido identificado em longan, este não causa dano na planta. No Brasil e na Flórida, nunca foram encontradas plantas de longan infestadas por LEM, mesmo quando ambas as plantas são cultivadas lado a lado. As árvores jovens de lichia são mais suscetíveis a infestações de LEM, e algumas variedades de lichia podem ser mais suscetíveis do que outras (Arantes et al. 2017). No entanto, todas as variedades de lichia cultivadas na Flórida mostraram suscetibilidade ao LEM.

Ciclo de Vida e Dispersão

A oviposição do LEM só ocorre após a formação da erinea, sendo que os ovos são ovipositados na base da erinea (Figura 6). Os ovos têm aproximadamente 32 μm de comprimento e as larvas eclodem dentro de três a quatro dias. As larvas têm aproximadamente 49 μm de comprimento e alcançam o estágio de ninfa após dois a três dias. As ninfas do LEM têm em média 80 μm de comprimento e alcançam a fase adulta dentro de cinco a sete dias (Alam e Wadud 1963). O desenvolvimento de ovo a adulto ocorre em aproximadamente 14 dias, dependendo das condições ambientais (Jeppson et al. 1975). Assim, várias gerações podem ocorrer ao longo de um ano. O crescimento populacional é favorecido pelo crescimento da árvore durante períodos moderadamente quentes e secos. Enquanto os fatores, alta temperatura, alta umidade relativa e chuvas fortes foram considerados desfavoráveis para o desenvolvimento de LEM no Paquistão (Alam e Wadud 1963), no Brasil, não foi encontrada correlação entre densidades populacionais do LEM e esses fatores ambientais (Azevedo et al. 2014).

Imagem de Microscopia Eletrônica de Varredura de Baixa Temperatura (LT-SEM) mostrando os tricomas (eríneas) nas folhas. Na parte inferior dos tricomas, nos círculos vermelhos indicados pelas setas, há uma fêmea adulta (esquerda) e um ovo (direita) de Aceria litchii.
Figura 6. Imagem de Microscopia Eletrônica de Varredura de Baixa Temperatura (LT-SEM) mostrando os tricomas (eríneas) nas folhas. Na parte inferior dos tricomas, nos círculos vermelhos indicados pelas setas, há uma fêmea adulta (esquerda) e um ovo (direita) de Aceria litchii.
Credit: Créditos: Dr. G. Bauchan, SEL-USDA

Os ácaros preferem se alimentar das novas brotações que surgem nas árvores, caminhando de folha em folha entre os novos brotos (Alam e Wadud 1963; Azevedo et al. 2013) (Figura 4). Já para dispersão entre plantas, o LEM pode se dispersar por forésia, “pegando carona” nas abelhas durante a estação de floração (Waite e McAlpine 1992; Waite 1999). Os ácaros também podem se dispersar usando correntes de vento ou pela propagação de novas plantas através da alporquia. A alporquia é um método de propagação de novas árvores a partir de caules ainda presos à uma árvore já enraizada. Desse modo, as plantas produzidas através da alporquia, uma vez infestadas por LEM, podem facilitar o movimento do ácaro para novos locais.

Manejo da praga

O monitoramento frequente e regular das árvores deve ser realizado para detecção de infestações iniciais do LEM. Principalmente as novas brotações, com caules e folhas recém formadas, pois, são suscetíveis ao ataque por LEM. O monitoramento do LEM requer inspeções regulares e cuidadosas da folhagem para detectar os sintomas da infestação, principalmente na época de formação de novas brotações. Como os ácaros não podem ser vistos com uma lente de mão, a utilização de uma lupa com alta resolução (estereomicroscópio) é necessária.

O controle químico em combinação com a poda é a principal forma de controle utilizada em todo o mundo para o manejo do LEM. Vários ingredientes ativos mostraram eficácia no controle do LEM (Schulte et al. 2007; Azevedo et al. 2013), mas para que o controle seja eficaz deve-se sempre verificar se o produto aplicado oferece proteção das novas brotações (Waite 2005; Picoli et al. 2010). Em algumas regiões, quando se observa infestação por LEM, são feitas aplicações foliares de vários acaricidas (Castro et al. 2018; Nadhida e Holdway 1955; Schulte et al. 2007; Waite 2005). No entanto, a maioria desses produtos não é aprovada para utilização nos Estados Unidos. É importante salientar que todos esses acaricidas são profiláticos (aplicados antes da identificação da infestação por LEM) e não eliminam LEM após formação da erínea.

Até o momento, apenas dois acaricidas, bifenazato e abamectina, foram registrados para uso nas plantas de lichia na Flórida. O bifenazato é um acaricida utilizado para controlar muitas espécies de ácaros tetraniquideos, mas pouco se sabe sobre sua eficácia contra ácaros galhadores (Cloyd 2004). Já o acaricida abamectina é utilizado para o controle de um espectro mais amplo de espécies de ácaros, incluindo algumas espécies de ácaros galhadores, como o ácaro do bronzeamento do tomateiro (Aculops lycopersici) e o ácaro das gemas nos cítros (Aceria sheldoni). Este acaricida, no entanto, só pode ser aplicado duas vezes por ano na lichia e não é compatível com enxofre. No início de 2021, a EPA disponibilizou um selo de Necessidades Locais Especiais (Registro EPA: 70506-187), que foi aprovado pelo FDACS-DPI, para uso de enxofre (Microthiol Disperss®, UPL, King of Prussia, PA, USA) para controle de LEM em lichia.

A principal estratégia de controle cultural do LEM consiste na remoção e queima de galhos infestados (Waite 2005; Castro et al. 2018). A poda deve ser seguida de aplicações de enxofre para proteger a nova brotação (veja abaixo). A poda sem aplicações de enxofre pode agravar a propagação do LEM. As práticas culturais são combinadas com aplicações sucessivas de enxofre para evitar a infestação dos novos brotos e folhas. Quando as árvores são podadas, deve ser feita uma aplicação de enxofre, utilizando Microthiol Disperss®. O enxofre deve ser aplicado em todas as partes da árvore, incluindo o tronco. As aplicações subsequentes de enxofre devem ser realizadas com o surgimento das novas brotações e devem ser repetidas a cada 15 dias até que a árvore pare de produzir novas brotações. Resultados preliminares de fitotoxicidade, realizados no UF/IFAS TREC, demonstram pouca ou nenhuma fitotoxicidade causada pela aplicação de enxofre. No entanto, durante os períodos de altas temperaturas, o enxofre pode queimar a folhagem e os frutos. Recomenda-se evitar aplicações de enxofre em temperaturas acima de 90°F, por três dias consecutivos. Além disso, os produtos de enxofre não são compatíveis com as aplicações de óleos.

A colheita da lichia envolve a poda dos pedúnculos carregados de frutas. Após a colheita, recomenda-se a poda das árvores. O objetivo da poda pós-colheita é controlar o tamanho da árvore, manter a exposição da luz por todo o dossel e uniformizar a produção de frutos na árvore, sincronizar o desenvolvimento dos caules e novas brotações, tornar práticas culturais (controle de pragas e aplicação de nutrientes) mais eficazes e, por fim, reduzir o potencial de danos mecânicos decorrentes de tempestades e furacões. É importante salientar que a poda pós-colheita sem aplicações de enxofre pode agravar a propagação do LEM.

De acordo com as regras em vigência nos Estados Unidos, os produtores de lichia, em locais com infestação de LEM, estão autorizados a enviar frutos para outros estados não produtores de lichia. No entanto, eles não estão autorizados a vender os frutos no estado da Flórida. Em resposta a essas limitações, Revynthi et al. (2020) desenvolveram um tratamento pós-colheita, que pode ser usado para desinfestar frutos de lichia com LEM, submergindo os frutos em óleo parafínico. Além disso, este tratamento pós-colheita não resulta na redução da qualidade dos frutos. A FDACS-DPI aprovou este tratamento pós-colheita, que agora permite que os produtores do Lee County e outras áreas sob o regime quarentenário movam frutos de lichia no estado da Flórida.

Vários inimigos naturais foram encontrados associados com o LEM na Índia (Lall e Rahman, 1975; Thakur e Sharma 1990), Austrália (Schicha 1987; Waite e Gerson 1994), Brasil (Picoli et al. 2010; Azevedo et al. 2014) e China (Waite e Hwang 2002). No entanto, a predação no LEM foi confirmada apenas para algumas espécies de ácaros predadores, incluindo Amblyseius largoensis (Muma) (Acari: Phytoseiidae) na China (Cheng et al 2015) e Phytoseius intermedius Evans & MacFarlane (Acari: Phytoseiidae) no Brasil (Evans e Macfarlane 1961; Azevedo et al. 2014; Ferraz et al. 2022). Phytoseius intermedius foi o predador mais frequentemente encontrado associado ao LEM, e estudos realizados por Azevedo et al. (2014) demonstram que o LEM é uma presa adequada para este predador. No entanto, apesar da ocorrência frequente de P. intermedius em plantas de lichia, este não foi capaz de evitar novas infestações (dano visível) nas árvores (Azevedo et al. 2014). Picoli e Vieira (2013) identificaram o patógeno Hirsutella thompsonii (Fischer) infectando naturalmente o LEM no Brasil. Esses autores sugerem que a erinea pode inclusive facilitar o desenvolvimento do fungo e sua persistência nas plantas. Na Flórida, três predadores fitoseídeos foram encontrados associados ao LEM, são eles: Phytoseius woodburyi De Leon, A. largoensis e Euseius mesembrinus (Dean) (Acari: Phytoseiidae). No entanto, seu potencial como agentes de controle biológico do LEM ainda não foi avaliado.

Entre em contato com FDACS-DPI (tel: 1-888-397-1517) se você suspeitar de uma infestação de LEM e entre em contato com o agente de extensão local da UF/IFAS para obter mais informações. Visite também o site do ácaro da erinose da lichia do Tropical Research and Education Center (UF/IFAS TREC) para obter informações atualizadas (https://trec.ifas.ufl.edu/Lychee-Erinose-Mite/).

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